Séroprévalence des maladies abortives zoonotiques chez les ruminants au nord de la Tunisie
RB Elandalousi1, 2, A Ghram2, A Maaroufi2, W Mnif3, 4 (w_mnif at yahoo dot fr) #
1 Institut Supérieur de Biotechnologie de Sidi Thabet, BiotechPole de Sidi Thabet, 2020, Université de la Manouba, Tunisie. 2 Laboratoire d’épidémiologie et microbiologie vétérinaire, Institut pasteur Tunis, Université Tunis El Manar, Tunisie. 3 Faculty of Sciences and Arts in Balgarn PO BOX 60 Balgarn- Sabt Al Alaya 61985, Bisha University, Saudi Arabia. 4 LR11-ES31 Biotechnologie et Valorisation des Bio-Géo Ressources, Institut Supérieur de Biotechnologie de Sidi Thabet, BiotechPole de Sidi Thabet, 2020, Université de la Manouba, Tunisie
# : auteur correspondant
DOI
//dx.doi.org/10.13070/rs.fr.2.1419
Date
2015-06-02
Citer comme
Research fr 2015;2:1419
Licence
Résumé

Une enquête épidémiologique a été menée dans le nord de la Tunisie pour déterminer la prévalence sérologique des principaux germes responsables d’avortement chez les ovins (n=95), les caprins (n=91) et les bovins (n=148), principalement Brucella, Chlamydia et Coxiella, en utilisant des tests d'ELISA indirecte et compétitive. Les résultats obtenus montrent que les ovins ont été infectés principalement par Coxiella burnetii (56,84%), suivi par Chlamydia (3,15%) puis par Brucella (1,05%). De même, les caprins ont été principalement infectés par Coxiella burnetii (30,68%), suivi par Brucella (13,18%) puis par Chlamydiophila (1,13%). Toutefois, les bovins ont été atteints plus fréquemment par Chlamydia (37,16%), ensuite par Coxiella burnetii (16,21%) et puis par Brucella abortus (3,37%). Cette étude a montré une forte prévalence sérologique de la fièvre Q et de la chlamydiose chez les ruminants. En outre, l'étude a signalé la multiplicité et la complexité des infections abortives soit l’échelle individuelle ou au sein d’un troupeau. Généralement, la brucellose persiste chez les ruminants, principalement les caprins. Jusqu'à présent, l'absence de vaccin reste probablement le facteur le plus dangereux pour l'humanité en faveur de la propagation de Brucella d'une espèce à l'autre et finalement à l'homme. Afin de réduire le risque de transmission à l’homme, il est nécessaire d'effectuer une surveillance continue de l'évolution spatio-temporelle des micro-organismes dans les fermes.

English Abstract

Epidemiological survey was conducted in northern Tunisia to determine the seroprevalence of bacteria causing abortion in sheep (n = 95), goats (n = 91) and cattle (n = 148), mainly Brucella, Chlamydia and Coxiella, using indirect and competitive ELISA assays. Results showed that sheep were infected mainly by Coxiella burnetii (56.84%), followed by Chlamydia (3.15%) then by Brucella (1.05 %). Similarly, goats were mainly infected by Coxiella burnetii (30.68%), followed by Brucella (13.18%) then by Chlamydiophila (1.13%). However, cattle were affected more frequently by Chlamydia (37.16 %), followed by Coxiella burnetii (16.21%) and then by Brucella abortus (3.37%). High seroprevalence of Q fever and chlamydiosis was also observed in ruminants. Moreover, the study reported the variability and the complicity of the abortive infections at individual level or within a herd. Generally brucellosis persists in ruminants mainly in goats. Until now, the absence of vaccine remains probably the main factor of Brucella spread from specie to another and to humans. In order to reduce the transmission risk in humans, it is necessary to maintain surveillance of microorganisms in farms.

Introduction

Les bactéries sont considérées les premières causes infectieuses de l’avortement. Elles sont à l’origine de lourdes pertes économiques et de problèmes de santé publique lorsqu’il s’agit de zoonose. Les principaux germes responsables d’avortement chez les animaux de rente sont Brucella, Chlamydia et Coxiella burnetii respectivement agents de la brucellose, la chlamydiose et la fièvre Q [1].

La brucellose est la zoonose la plus fréquente au plan mondial [2, 3]. L’incidence de la brucellose humaine a été estimée à 0,03 à 160 cas pour 100 milles habitants [3]. En Tunisie, 400 cas humains ont été déclarés en 1991 suite à une épizootie très importante dans 23 gouvernorats du pays [4]. L’origine de la contagion humaine était la consommation de produits laitiers [5].

Chlamydia est responsable de 23% des cas d’avortement chez les ruminants [6]. Chez l’homme, l’incidence annuelle de l’infection par Chlamydia trachomatis a été estimée à 92 millions de nouveaux cas dans le monde [7]. Quatre millions de nouveaux cas apparaissent chaque année aux États-Unis et dans les pays industrialisés.

Le taux d’avortement par Coxiella burnetii est très variable et compris entre 2 et 80% [8, 9]. Chez l’homme, l’infection par Coxiella peut aboutir à de formes inapparentes et asymptomatiques jusqu’à des formes chroniques de type endocardite ou hépatite [10-12]. En Tunisie, Kaabia et Letaief (2009) [13], ont démontré que le taux d’infection par Coxiella varie de 8 à 29% selon les études réalisées.

Les infections par Brucella, Chlamydia et Coxiella évoluent dans l’espace et dans le temps [14]. En effet, selon l’OMS (2008), les taux d’infection par ces germes varient d’une région à une autre voir même d’une année à une autre.

La brucellose, la chlamydiose et la fièvre Q sont des pathologies abortives zoonotiques des ruminants qui persistent encore en Tunisie. Elles sont responsables de pertes économiques importantes chez les animaux à viande et/ou laitiers. La situation épidémiologique des agents infectieux est dynamique dans l’espace et dans le temps. En Tunisie, la situation de ces pathologies abortives et leur évolution ne sont pas encore étudiées à l’échelle nationale à l’exception de quelques régions comme Zaghouan et Kebili grâce à des enquêtes menées ponctuellement. Une surveillance épidémiologique des maladies animales, en particulier les zoonoses, est nécessaire. La situation épidémiologique doit être éclairée en évaluant les techniques du diagnostic et en améliorant leur performance. Parmi ces techniques, on distingue la sérologie. Elle est sensible, spécifique, fiable et applicable au dépistage à grande échelle.

Le but de ce travail est de déterminer les fréquences par la sérologie des germes les plus impliqués dans les pathologies abortives et zoonotiques (brucellose, chlamydiose et fièvre Q) chez les ruminants dans la région de Kalaat El Andalous, zone dans le nord qui renferme 36,6% de l’effectif ovin et 24,1% du cheptel caprin [15].

Matériel et Méthodes
Prélèvement de sang et échantillonnage

Une enquête séro-épidémiologique a été réalisée à Kalaat El Andalous du gouvernorat d’Ariana (Nord de la Tunisie). Les fermes qui ont été visitées pour l’échantillonnage sont: 2 pour les ovins, 16 petites fermes pour les caprins et 9 pour les bovins. Le nombre d’échantillons a atteint 334 animaux provenant de 3 espèces des ruminants et réparti comme suit: 95 ovins, 91 caprins, 148 bovins.

La collecte du sang des ovins (n= 95 répartis sur 2 fermes) a été réalisée au mois de Mai 2012. La collecte du sang des caprins a été réalisée à la fin de mois d’Octobre 2012 (saison d’agnelage). Au total 88 prélèvements ont été effectués sur 11 fermes. Cent quarante huit prélèvements sanguins de vaches de plusieurs fermes (9) ont été collectés du mois de Mars au mois de Mai 2012.

Le sang a été prélevé à la jugulaire chez les ovins et les caprins et à la veine caudale chez les bovins sur des tubes secs de 10 ml de type Vacutainer. Après centrifugation à 2500 tr/min pendant 10 min, le sérum ainsi récupéré est conservé à -20°C jusqu’à l’analyse.

N° Troupeau Brucellose Chlamydiose Fièvre Q
1 (n=60)0143
2 (n=35)1211
Total (n=95)1354
%1,053,1556,84
Tableau 1. Mise en évidence par ELISA indirecte et compétitive de plusieurs agents pathogènes au sein d’un même troupeau chez les ovins.
Techniques d’analyses sérologiques

Pour la brucellose, les sérums ont été analysés par le test d’ELISA à l’aide du premier kit d’ELISA indirecte (ID screen Brucellosis Serum Indirect-Multi-espèce ; ID.vet, Montpellier, France). Un deuxième kit d’ELISA compétitive (Brucella-Ab C-ELISA) de Svanovir (Svanova, Uppsala, Sweden) a été aussi utilisé. Ce test permet de distinguer les anticorps produits par la vaccination de ceux qui sont synthétisés après une infection naturelle.

Pour la chlamydiose, Le kit ID screen Chlamydophila abortus Indirect Multi-espèces (ID.vet, Montpellier, France) a été utilisé.

Quant à la fièvre Q, le kit ID screen Q Fever Indirect Multi-espèces (ID.vet, Montpellier, France) a servit pour l’analyse.

Résultats
Résultats du diagnostic sérologique chez les ovins

La présence ou non des agents pathogènes dans chaque troupeau d’ovin est présentée dans le tableau 1. Dans le premier troupeau composé de 60 brebis, les résultats obtenus montrent que les animaux sont infectés seulement par Chlamydia et Coxiella. Cependant dans le deuxième troupeau (n=35), les animaux sont infectés par les trois bactéries: Brucella, Chlamydia et Coxiella. Les résultats de la séroprévalence des trois germes chez les ovins obtenus par ELISA indirecte sont regroupés dans le tableau 1 et résumés dans le tableau 2.

Fréquences (%)
Brucellose Chlamydiose Fièvre Q
Ovin1,053,1556,84
Caprin13,181,1330,28
Bovin3,3737,1616,21
Tableau 2. Séroprévalence des infections par ELISA de Brucella, Chlamydia et Coxiella chez les ovins, les caprins et les bovins.
Résultats du diagnostic sérologique chez les caprins

Selon le test employé, l’étude de la séroprévalence des trois maladies recherchées a montré une fréquence élevée de la fièvre Q (30,68%) suivie de la brucellose (13,18%) et une faible prévalence pour la chlamydiose (1,13%), voir tableau 2.

L’analyse de la répartition des réponses sérologiques à la recherche d’au moins un des 3 types d’agents infectieux étudiés a montré qu’aucune chèvre n’a présenté simultanément des anticorps circulants anti-Brucella, anti-Chlamydia et anti-Coxiella burnetii. Cependant, 6/91 chèvres infectées ont développé des anticorps à la fois pour la brucellose et la fièvre Q. Un seul sérum s’est révélé positif et un seul douteux pour la chlamydiose et la fièvre Q (Tableau 3).

N° Troupeau Brucellose Chlamydiose Fièvre Q
1 (n=4)201
2 (n=2)100
3 (n=3)001
4 (n=11)005
5 (n=13)014
6 (n=3)002
7 (n=7)103
8 (n=5)302
9 (n=6)103
10 (n=4)201
11 (n=7)000
12 (n=2)000
13 (n=7)101
14 (n=3)001
15 (n=11)103
16 (n=3)0NDND
Total (n=91)12127
%13,181,1330,68
Tableau 3. Séroprévalence par ELISA indirecte et compétitive de la brucellose, chlamydiose et fièvre Q chez les caprins: mise en évidence de plusieurs agents pathogènes au sein d’un même troupeau.
Résultats du diagnostic sérologique chez les bovins

Les résultats sont regroupés dans le Tableau 4.

Détection des anticorps anti-Chlamydia par ELISA indirecte

Le test ELISA indirecte a permit l’identification de 55/148 sérums positifs. De ce fait, la séroprévalence de la chlamydiose chez les bovins est de 37,16% (Tableau 2 et Tableau 4).

Détection des anticorps anti-Coxiella burnetii par ELISA indirecte

Les anticorps anti-Coxiella ont été mis en évidence dans 24/148 sérums avec une séroprévalence de la fièvre Q de 16,21% chez les bovins (Tableau 2 et Tableau 4). En effet, l’analyse de la prévalence sérologique de 3 infections étudiées a montré une séroprévalence élevée de la Chlamydiose (37,16%), suivie par celle de la Fièvre Q (16,21%) et une faible prévalence de la Brucellose (3,37%).

L’analyse de la répartition des réponses sérologiques à l’encontre d’au moins un de 3 agents infectieux étudiés a montré qu’aucune vache n’a présentée simultanément des anticorps circulants anti-Brucella, anti-Chlamydia et anti-Coxiella burnetii. Cependant, seulement une vache infectée a présenté à la fois des anticorps circulants anti-Brucella et anti-Chlamydia. Six vaches infectées étaient positives et 7 étaient douteuses à la fois pour la Chlamydiose et la Fièvre Q (Tableau 4).

N° Troupeau Brucellose Chlamydiose Fièvre Q
1 (n=21)1131
2 (n=22)0134
3 (n=25)2160
4 (n=13)181
5 (n=14)041
6 (n=6)001
7 (n=22)1113
8 (n=16)002
9 (n=9)001
Total (n=148)55524
%3,3737,1616,21
Tableau 4. Séroprévalence de la brucellose, chlamydiose et fièvre Q chez les bovins par ELISA indirecte et compétitive: Mise en évidence de plusieurs agents pathogènes au sein d’un même troupeau.
Discussion

Le but de l’enquête séro-épidémiologique est de déterminer l’état de lieu de la répartition spatio-temporelle des principales zoonoses abortives chez les ruminants (ovins, caprins et bovins) par la détermination de la séroprévalence des infections étudiées.

Selon notre étude, la séroprévalence de la brucellose la plus élevée a été celle obtenue chez les caprins (13,18%). Elle était de 3,37% chez les bovins. Chez les ovins, la séroprévalence était faible et de l’ordre de 1,05%. En 2006, 87 cas de brucellose ont été déclarés en Tunisie alors qu’en Algérie, il a été déclaré 3059 cas [16]. En Croatie, 94 cas ont été détectés en 2010. Récemment en Mai 2012, un foyer de brucellose bovine à Sfax a été détecté [17]. Au Liban, la prévalence de la brucellose en 2000 atteignait globalement 12,74 % des animaux (9,8 % des bovins, 11,8 % des caprins, 16,6% des ovins) et 37,4 % des troupeaux.

D’après nos résultats, il ressort que les caprins sont les plus touchés par l’infection de Brucella abortus. Tous les échantillons positifs par ELISA indirecte le sont aussi par ELISA compétitive. De ce fait, les anticorps détectés chez les caprins sont issus de l’infection par Brucella souche sauvage et non pas d’origine vaccinale. En Tunisie, les caprins ne sont pas vaccinés à l’exception de quelques cas très rare. Ceci facilite la transmission de la bactérie dans le cheptel surtout lorsqu’il y a un cas d’avortement. Ainsi, la bactérie peut se transmettre aux animaux par l’avorton en contaminant l’environnement et à l’homme par la consommation des denrées alimentaires d’origine animale issus des animaux infectés par Brucella.

Pour comparer les résultats obtenus par les différentes techniques, quelques exemples sont analysés. En effet, l’ELISA indirecte a permis de détecter un seul sérum positif chez les ovins. Ce sérum est aussi positif par l’ELISA C, l’animal n’a pas été alors vacciné mais il s’agit d’une sécrétion d’anticorps suite à une infection brucellique naturelle. Le test d’ELISA indirecte a détecté un autre sérum douteux qui est négatif à l’ELISA C. Ceci confirme que l’animal a été vacciné contre la brucellose et que les anticorps détectés sont des anticorps vaccinaux. Chez les caprins, un seul sérum a été détecté par ELISA indirecte. Onze autres sérums ont été détectés par ELISA indirecte et étaient tous positifs à l’ELISA C. Les caprins n’étaient pas vaccinés mais présentaient une infection naturelle. Chez les bovins, parmi les 5 sérums positifs à l’ELISA indirecte, trois sérums étaient négatifs à l’ELISA C. De ce fait, ces trois animaux étaient vaccinés contre la Brucellose des bovins et les deux autres ont été infectés par Brucella abortus.

D’après nos résultats, nous pouvons suggérer que l’application de la vaccination contre la Brucellose disponible en commerce n’est pas généralisée dans les troupeaux. Ceci n’aide pas à limiter les infections par Brucella, surtout lorsqu’il s’agit d’un élevage extensif et traditionnel où les deux ou trois espèces animales cohabitent ensemble.

Dans notre étude, la séroprévalence de la Chlamydiose a été plus élevée chez les bovins (37,16%). La plus faible séroprévalence a été notée chez les caprins (1,13%). Il n’y a pas eu d’avortements/ suite à l’infection par Chlamydia que dans un seul cas et l’infection avec Coxiella était associée. Selon l’OIE (2010) [18], la chlamydiose ovine est une maladie limitée à certaines régions en Tunisie, Kebili présente des foyers précédant persistants. Cependant, il y a eu une réapparition d’un foyer à Bizerte (29 cas) en Février 2012. En Chili, une récente étude montrait 640 cas sensibles pour le Chlamydia, 38 cas sont détectés et 10 morts chez les caprins en 2012. Cette fréquence élevée peut être expliquée par la cohabitation des volailles avec des ruminants dans les élevages traditionnels.

Par ailleurs, des travaux d’élaboration de vaccin contre le Chlamydia ont été réalisés à l’INRA [19]. Ainsi, le vaccin 1B devrait être utilisé efficacement en Tunisie.

Dans notre enquête, la séroprévalence de la fièvre Q la plus élevée a été détectée chez les ovins (56,84%), suivie par celle des caprins (30,68%) et puis des bovins (16,21%). Nos résultats sont en concordance avec d’autres enquêtes réalisées en Tunisie. En effet, Ben Younes a affirmé dans un rapport final envoyé à l’OIE le 16 Mars 2012 qu’il y a une réapparition de la fièvre Q en décembre 2011 à Om Elferth, Saidan et Kebili avec 74 caprins sensibles, 2 cas détectés, 6 cas abattus avec un taux de morbidité estimé à 2,70 et 8,11% des animaux sensibles.

Chez les caprins, une infection mixte avec Coxiella burnetii et Chlamydia a été détectée chez un animal dans le troupeau 5. Cette infection pourrait être à l’origine d’avortement et de mortalité. Trois infections mixtes avec Coxiella burnetii et Brucella semblaient être installées au sein des troupeaux 8 et 10 avec des avortements. Aussi, dans certains troupeaux (précisément 3 élevages), des infections mixtes entre Coxiella burnetii et Brucella ont été détectées sans entrainer d’avortement. Donc, il pourrait que ces animaux ont été récemment infectés par Coxiella burnetii et Brucella.

En Tunisie, seulement le vaccin contre la brucellose est disponible. Ce qui pourrait expliquer la faible prévalence sérologique de brucellose chez les ruminants par rapport à la chlamydiose et la Fièvre Q. En effet, les vaccins contre la Chlamydiose et la Fièvre Q ne sont pas encore commercialisés en Tunisie.

Selon les résultats de notre enquête, la Fièvre Q avait la prévalence la plus élevée chez les ruminants engendrant beaucoup d’avortement. Sans l’application de mesure de lutte contre cette zoonose, il est possible que Coxiella soit capable de se propager et se transmettre d’un animal à un autre dans un même troupeau soit directement (par contact) soit indirectement via des vecteurs tels que les tiques. L’intérêt d’appliquer de mesures sanitaires et médicales est d’éviter les pertes d’animaux ainsi des pertes économiques en terme de production de lait, de viande, de veau, etc. Par ailleurs, les éleveurs doivent pratiquer quelques règles d’hygiène pour éviter des/ lourdes pertes économiques. Des moyens de prophylaxie doivent être rapidement instaurés comme la lutte contre les vecteurs invertébrés et/ou la séparation des animaux infectés des animaux sains. Encore, il est nécessaire de séparer les animaux ayant mis bas des femelles gestantes, de traiter les animaux infectés et d’éviter la mixité des espèces qui jouent un rôle important dans l’épidémiologie de ces bactéries. Cela peut diminuer de façon importante la fréquence de transmission des bactéries s’elles existent et de limiter les infections de nouveaux animaux voir même la transmission de l’infection à l’homme. Un contrôle du statut immunitaire des animaux achetés et nouvellement introduits dans le troupeau doit se réaliser, afin de prévenir l’infection par la contamination des autres animaux sains.

Conclusion

Cette étude a permis de mettre en évidence en Tunisie (Kalaat El Andalous, région au Nord de la Tunisie) la forte prévalence sérologique de la fièvre Q et de la chlamydiose. Ella a également mis en évidence par ELISA C l’importance de la brucellose comme une cause d’avortement chez les bovins malgré l’instauration de mesures médicales de prévention depuis des décennies. Elle a permis aussi de mettre en évidence la coïnfection et ainsi la possibilité d’infection de l’animal par plus d’un germe.

Par ailleurs, la brucellose bovine est prévenue en Tunisie par un vaccin anti-brucellique importé. La présence des cas de brucellose et d’avortement chez les bovins suggère que soit ce vaccin n’est pas appliqué rigoureusement soit qu’il est inefficace dans la prévention de cette maladie chez les animaux. Ceci s’explique par une différence d’homologie entre la souche vaccinale et la souche autochtone.

En fait, pour assurer une meilleure protection des animaux, la souche responsable d’avortement doit être comparée par rapport à la souche vaccinale.

L’isolement et l’identification des souches locales de Brucella et leur caractérisation moléculaire et antigénique par RFLP entre autre permettraient d’atteindre cet objectif. Des enquêtes séro-épidémiologiques périodiques sont alors nécessaires pour déterminer la prévalence et son évolution des pathologies abortives, et d’évaluer leur situation épidémiologique en Tunisie.

Références
  1. Organisation Mondiale de la Santé. guide pour la sélection et l’acquisition du matériel et des accessoires. 2010.
  2. Dubreuil P et Arsenault J. Les avortements chez les petits ruminants. Le médecin vétérinaire du Québec 2003 ; 33(1et 2) : 6-12.
  3. Pappas G, Papadimitriou P, Akritidis N, Christou L, Tsianos E. The new global map of human brucellosis. Lancet Infect Dis. 2006;6:91-9 pubmed
  4. Seleem M, Boyle S, Sriranganathan N. Brucellosis: a re-emerging zoonosis. Vet Microbiol. 2010;140:392-8 pubmed publisher
  5. Chakroun M. et Bouzouaia N. La brucellose: une zoonose toujours d’actualité. Rev Tun Infectiol 2007 ; 1(2): 1-10.
  6. Benkirane A Ovine and caprine brucellosis World distribution and control eradication strategies in West Asia North Africa region Small Ruminant Research 2006.
  7. Chalmers W, Simpson J, Lee S, Baxendale W. Use of a live chlamydial vaccine to prevent ovine enzootic abortion. Vet Rec. 1997;141:63-7 pubmed
  8. Barbeyrac de B, Bebear C. Chlamydia. Actualités permanentes en bactériologie clinique. ESKA 2002 ; 1-16.
  9. Organisation Mondiale de la Santé. 2001.
  10. Rousset E, Russo P, Pepin M, Raoult D. Epidémiologie de la fièvre Q animale. Situation en France. Med Mal Infect 2001 ; 31 : 233-246.
  11. Lecomte S. Avortement chez un petit ruminant? Sur la piste de la fièvre Q, et autres germes… Filière ovine et caprine 2010 ; 31 : 13-14.
  12. Fournier PE, Marrie TJ, Raoult D. Diagnosis of Q fever. J clin Microbiol 1998 ; 36 (7) : 1823-1834.
  13. Norlander L. Q fever epidemiology and pathogenesis. Microbes Infect 2000 ; 2 : 414-424.
  14. Raoult D, Marrie T, Mege J. Natural history and pathophysiology of Q fever. Lancet Infect Dis. 2005;5:219-26 pubmed
  15. Kaabia N et Letaief A. La fièvre Q en Tunisie, Pathologie Biologie 2009 ; 57(5) : 439–443.
  16. Coleman S, Fischer E, Howe D, Mead D, Heinzen R. Temporal analysis of Coxiella burnetii morphological differentiation. J Bacteriol. 2004;186:7344-52 pubmed
  17. Organisation Mondiale de la Santé. Manuel terrestre de l’OIE. OMS. 2008.
  18. Djemali (2007). Tunisie: rapport national sur les ressources génétiques animales. ftp://ftp.fao.org.
  19. O.I.E . Annuaire Panafricain de la Santé Animale. 2006.
  20. van Bergen M, Linnane S, van Putten J, Wagenaar J. Global detection and identification of Campylobacter fetus subsp. venerealis. Rev Sci Tech. 2005;24:1017-26 pubmed
  21. Attieh E. Enquête séro-épidémiologique sur les principales maladies caprines au Liban. Thèse doctorat médecine vétérinaire, EV Toulouse, Université Paul Sabatier, France. 2007 ; 144.
  22. O.I.E. Q fever. Manual of diagnostic tests and vaccines for terrestrial animals. Paris 2010 ; 319-332.
  23. Rekiki A, Thabti F, Dlissi I, Russo P, Sanchis R, Pépin M, Rodolakis A, Hammami S. Enquête sérologique sur la brucellose, la chlamydiose, la fièvre Q, la salmonellose, la toxoplasmose et la border disease chez les petits ruminants en Tunisie. Rev D’élev et de Med Vet des pays tropicaux 2007 ; 156(7): 395–401.
  24. Réseau Franche-Comté 2010-2012 Surveillance des maladies transmises par les tiques, informations sur les maladies: borréliose de lyme, encéphalite à tiques, rickettsioses de type TIBOLA ou LAR, anaplasmose humaine, tularémie, la fièvre Q 2012.
ISSN : 2334-1009